Pogled na Delft, ulje na platnu, 1660.-1661., Mauritshuis, Den Haag.

Njegov otac Reynier Vermeer je bio tkalac i trgovac umjetninama te je zaslužan za sinovljevu umjetničku naobrazbu. Nije poznato gdje je Vermeer učio slikarstvo niti tko mu je bio učitelj, pretpostavlja se da je to bio Carel Fabritius (1622. – 1654.) ili Leonaert Bramer (1596 - 1674). Nakon očeve smrti on nasljeđuje njegov posao. Vermeer, inače protestant, ženi se 1653. katolkinjom Catherinom Bolmes, preobraćuje se na katoličanstvo i ostvaruje brojnu obitelj od čak četrnaestero djece.

Tokom holandske tzv. “Zlatne ere” slikarstvo nije bilo smatrano umjetnošću već tek običnim zanatom. Skoro cijeli život je proveo u gradu Delftu gdje je bio član slikarskog ceha Sv. Luke. Vermeer je bio umjereno uspješan provincijalni slikar u svoje vrijeme i izgleda da se nikada nije obogatio za života; vjerojatno zato što je slikao relativno malo djela ostavivši svoju ženu i djecu u dugovima nakon svoje smrti. Zbog ekonomskih teškoća nastalih Francusko-Nizozemskim ratom 1672. g., seli se u Mechelen gdje je u dobi od tek 43 godine umro. Njegova porodica je bila primorana prodati mnoge njegove ponajbolje slike koje je namijenio najvoljenijima.

Doslovno zaboravljen skoro dvije stotine godina, 1866. kritičar umjetnosti Thoré Bürger objavljuje esej pripisavši mu 66 slika (tek 35 je danas sa sigurnošću potvrđeno kao njegove). Od tada, Vermeerova slava raste i priznat je kao jedan od najvećih holandskih slikara “Zlatne ere”. Djelomično to priznanje slijedi iz njegovog majstorskog služenja svjetlom u svojim slikama ostvarujući izvanrednu prostornost.